Depuis des générations, les habitants de la cité d'Ember mènent une vie harmonieuse sous les millions de lumières qui illuminent leur cité souterraine. Pourtant, depuis quelque temps, les coupures se multiplient et face à la nuit qui menace, tous commencent à s'inquiéter. Leur survie est en jeu...

Dans la famille Furlong, l’aîné de chaque génération est doté d'un pouvoir extraordinaire, pour le meilleur ou pour le pire. James, le dernier de cette lignée, orphelin de mère, découvre la nature du sien lors d'un accident qui cause la mort de son père et de sa grand-mère. Hanté par ce mal mystérieux, il se retire au plus profond de la forêt pour ne plus nuire à ses proches.... jusqu'à ce qu'il fasse une rencontre inattendue.